Sistema reprodutor feminino

Analisando-se a topografia e a morfologia macroscópica dos órgãos reprodutores das fêmeas do bugio-ruivo-do-sul, observa-se que estes se assemelham, em linhas gerais, àqueles descritos para outros primatas, embora apresentem particularidades entre diferentes gêneros e espécies, especialmente no que se refere a detalhes da morfologia reprodutiva. Estudos sobre a anatomia de primatas neotropicais são relativamente escassos e, em muitos casos, desatualizados, sendo a literatura frequentemente baseada em espécies utilizadas em pesquisa biomédica, como Aotus spp. e Saimiri spp. No que se refere aos ligamentos ovarianos e uterinos e à topografia dos órgãos reprodutores internos, os achados do bugio-marrom aproximam-se das descrições para Lagothrix, Aotus e outros platirrinos. Entretanto, em Saimiri, os ovários são descritos como dispostos longitudinalmente, de forma semelhante à observada em animais quadrúpedes, e o ligamento próprio do ovário apresenta-se mais longo quando comparado ao observado nas fêmeas de bugio-ruivo-do-sul. Não foram observados acúmulos de tecido adiposo no mesossalpíngeo, diferentemente do que ocorre em chimpanzés e orangotangos, sendo também ausente esse tipo de registro em outros platirrinos.^[13]

O útero dos bugios é simples e alongado, com cérvix bem desenvolvida que, ao se projetar na vagina, forma uma fenda circular correspondente ao fórnix vaginal. Configuração semelhante da cérvix também é descrita em Ateles e Cebus. Em contrapartida, em Aotus, Saimiri e Lagothrix, tanto a cérvix quanto a morfologia do fundo uterino diferem das observadas em bugios. Ainda assim, embora a conformação cervical difira entre Lagothrix e Alouatta, a mucosa cervical em ambos os gêneros apresenta pregas longitudinais visíveis macroscopicamente. A forma dos ovários no bugio-preto foi descrita como globosa, o que contrasta com a morfologia alongada e elipsoide observada no bugio-ruivo-do-sul. Nos bugios, as pregas da mucosa vaginal estendem-se ao longo de todo o canal vaginal, enquanto em Cebus essas pregas desaparecem na região próxima à cérvix. De forma semelhante ao observado no sagui-de-tufo-branco (Callithrix jacchus), nota-se uma divisão do canal vaginal em duas porções, superior e inferior, resultante de um estreitamento na região da papila uretral. As tubas uterinas apresentam lúmen estreito e aspecto espiralado; entretanto, essa característica não é uniforme entre os platirrinos, sendo descritas tubas quase lineares em Lagothrix, Callithrix e Saimiri. Macroscopicamente, não foi possível distinguir claramente as diferentes regiões da tuba uterina, em concordância com relatos prévios em outros primatas. Em Lagothrix, por exemplo, outros autores também não identificaram diferenciação regional evidente, apenas constrições nas regiões do istmo e da porção intramural. Andersen, ao estudar um exemplar de Alouatta palliata, também não observou distinções regionais marcantes, destacando apenas o lúmen reduzido e a ausência de esfíncter na porção intramural, padrão igualmente compatível com os achados no bugio-ruivo-do-sul.^[13]

Como em outros primatas, o sistema reprodutor feminino é composto por dois ovários, duas tubas uterinas, útero e vagina. A vagina é um canal longo, de paredes finas e comprimido dorsoventralmente, localizado na pelve. Em sua porção cranial, a parede vaginal se ajusta ao redor da cérvix uterina, formando os fórnices vaginais. A mucosa vaginal apresenta pregas longitudinais ao longo de toda a sua extensão. Incisões longitudinais do canal vaginal permitem observar um estreitamento ao nível do óstio externo da uretra, formando um ístimo que divide funcionalmente a vagina em duas porções. O óstio externo da uretra se abre na região medial da parede ventral, em uma papila distinta, proeminente e bilobada. A cérvix uterina apresenta comprimento variável, com registros entre 23 e 38,5 milímetros, e média de 33,57 milímetros. O útero é simples e alongado, com fundo globoide e cérvix marcadamente longa, que se projeta no canal vaginal. Tanto a face ventral quanto a dorsal do útero são recobertas por peritônio. As reflexões peritoneais na região cervical, sobre a face ventral do reto e sobre a face dorsal da bexiga, formam as escavações retouterina e vesicouterina, respectivamente. Não há evidência de retroflexão ou anteflexão uterina, sendo o órgão levemente deslocado para a esquerda em razão do desenvolvimento do ceco. Os ligamentos de sustentação incluem os ligamentos úterosacrais, redondo, largo e, em menor grau, os útero-ovarianos. O ligamento largo é delgado e acompanha a borda do corpo uterino como uma membrana, fusionando-se na região cervical. O ligamento redondo, recoberto pelo ligamento largo, fixa-se próximo à borda lateral do útero, logo abaixo da inserção das tubas uterinas, dirigindo-se à parede lateral da pelve, atravessando o canal inguinal até o lábio maior. O corpo e o fundo do útero localizam-se inferiormente à borda cranial da sínfise púbica. Não há constrições externas bem definidas entre corpo e cérvix, embora a distinção seja evidente em secção, na qual o canal endocervical se apresenta estreito e com mucosa pregueada. O lúmen uterino é reduzido, com cavidade de aspecto triangular invertido em secção coronal. O comprimento médio do útero é de 28,28 milímetros, e o do segmento cervical, de 11,92 milímetros.^[13]

Os ovários são estruturas bilaterais elipsoides situadas lateralmente ao útero, na parede da pelve, fixadas posteriormente ao ligamento largo e inferiormente às tubas uterinas, estando localizadas em uma depressão peritoneal denominada fossa ovárica. Apresentam superfície lisa ou granulosa e possuem duas faces (medial e lateral), duas extremidades (tubárica e uterina) e duas bordas (livre e mesovariana). A borda mesovariana é retilínea e se fixa ao ligamento largo por meio do mesovário, enquanto a borda livre é côncava e parcialmente recoberta pela extremidade fimbriada da tuba uterina. A extremidade uterina é mais aguda e direcionada ao assoalho pélvico. O ligamento próprio do ovário é curto e espesso, mantendo-o próximo ao útero, enquanto o ligamento suspensor fixa o ovário à parede lateral da pelve, estendendo-se obliquamente até a região ovariana. A extremidade tubárica é associada às fímbrias da tuba uterina e ao ligamento suspensor do ovário. Não foi observado acúmulo de tecido adiposo no mesovário. As tubas uterinas são órgãos tubulares finos e convolutos que se estendem do ângulo superolateral do útero ao ovário, acompanhando a margem superior do ligamento largo e curvando-se sobre a extremidade ovariana. Não há delimitação morfológica evidente entre infundíbulo, ampola e ístimo. As fímbrias do infundíbulo são alongadas, e a fimbria ovariana fixa-se ao polo tubário do ovário. O comprimento médio das tubas uterinas é de 28,07 milímetros à direita e 29 milímetros à esquerda.^[13]

Comportamentos e vocalização

Os bugios-ruivos priorizam a conservação de energia. Os indivíduos permanecem predominantemente no dossel superior da floresta e deslocam-se principalmente em busca de recursos alimentares de disponibilidade sazonal, como frutos. Os bugios-ruivos dedicam, em média, cerca de 64% das horas de luz do dia ao repouso, atividade que ocorre com maior frequência no período central do dia, quando as temperaturas atingem seus valores mais elevados. O restante do período diurno é distribuído entre deslocamento (13%), alimentação (18,5%) e catação social (2%). Indivíduos do gênero Alouatta deslocam-se de forma quadrupedal e não realizam braquiação. São diurnos, escansoriais e apresentam comportamento territorial. Os machos adultos são os principais receptores da catação social, enquanto as fêmeas adultas atuam como principais agentes dessa interação. Os bugios-ruivos utilizam vocalizações de alta amplitude para reduzir o risco de predação, controlar o acesso a recursos e facilitar a reprodução. Essas vocalizações também são utilizadas para sinalizar a força do grupo, permitindo que indivíduos avaliem a capacidade de grupos rivais ao ouvir seus chamados, o que reduz a necessidade de confrontos físicos diretos. Embora a maioria dos membros do gênero Alouatta realize um “coro do amanhecer” no início do dia, os bugios-ruivos não apresentam esse padrão, sendo que a maior parte das vocalizações ocorre durante encontros entre grupos. O uso de vocalizações como mecanismo de avaliação da força de grupos rivais contribui para a redução de confrontos diretos. O comportamento de esfregação corporal desempenha múltiplas funções, incluindo sinais associados ao estado reprodutivo nas fêmeas e sinais agonísticos e territoriais nos machos, relacionados à dominância. Os bugios-ruivos utilizam diferentes canais sensoriais para comunicação intra e intergrupal, incluindo canais visuais, táteis, acústicos e químicos, além de modos como coros vocais, feromônios e marcações odoríferas, sendo a percepção desses estímulos igualmente mediada por esses quatro sistemas sensoriais.^[12]

Dieta

O bugio-ruivo apresenta dieta predominantemente herbívora, sendo ao mesmo tempo folívoro e frugívoro. Sua alimentação é composta principalmente por folhas, frutos e flores, embora a importância relativa desses recursos varie de acordo com a estação do ano, a disponibilidade local de alimento e a localização geográfica das populações.^[3] Os bugios são majoritariamente folívoros e demonstram elevada seletividade na escolha das plantas consumidas. Em algumas populações, cerca de três quartos da dieta são compostos por folhas, das quais aproximadamente 41% provêm de lianas. Estudos realizados na Mata de Santa Genebra, em Campinas, indicaram que mais da metade da alimentação era proveniente de apenas seis espécies vegetais.^[15] As folhas representam cerca de um terço da dieta em determinadas populações, havendo preferência por folhas jovens, que são mais nutritivas e menos fibrosas do que as folhas maduras. Indivíduos que vivem em latitudes mais elevadas tendem a consumir uma proporção menor de folhas em comparação com outras populações.^[12] Entre as fontes alimentares mais importantes consumidas pela espécie destacam-se árvores dos gêneros Ficus, Zanthoxylum e Eugenia.^[16] A dieta também inclui frutos maduros, figos silvestres, pecíolos, brotos, flores, sementes, musgos, caules e galhos.^[1]

No sudeste do Brasil, flores e folhas de diversas espécies de lianas constituem parcela significativa da alimentação, correspondendo a aproximadamente 27% dos itens consumidos. O consumo de frutos varia entre populações e habitats, podendo representar componente importante da dieta em determinadas localidades; quando disponíveis, os bugios-ruivos tendem a selecionar preferencialmente frutos carnosos.^[12] A composição da dieta sofre variações sazonais associadas à oferta de folhas jovens, frutos e estruturas reprodutivas das plantas.^[3] Durante o outono e o inverno, a espécie dedica mais tempo ao forrageamento, período em que a qualidade dos recursos disponíveis tende a ser menor e as exigências energéticas para manutenção da homeostase aumentam em razão das temperaturas mais baixas.^[12] Em áreas modificadas pela ação humana, os bugios-ruivos podem explorar recursos alimentares de origem antrópica, incluindo frutos exóticos cultivados em pomares localizados dentro ou nas proximidades de sua área de vida.^[3] A Mata Atlântica, principal habitat da espécie, sofre crescente fragmentação florestal, o que implica redução de potenciais fontes de alimento.^[17] Ainda assim, estudos indicam que a ecologia alimentar do bugio-ruivo aparentemente não é significativamente afetada pela perda de habitat, refletindo sua considerável flexibilidade dietética.^[16]

Reprodução

O bugio-ruivo apresenta sistema social variável, formando grupos multimachos e multifêmeas, grupos compostos por um único macho e várias fêmeas, ou ainda grupos constituídos por apenas um casal reprodutivo. A configuração mais comum consiste em um único macho adulto associado a diversas fêmeas, em grupos que podem alcançar cerca de dez indivíduos. Em muitos casos, o macho dominante monopoliza as oportunidades reprodutivas e é o principal progenitor dos filhotes do grupo. Os machos normalmente dispersam de seus grupos natais ao atingirem a maturidade e precisam competir com machos residentes para ingressar em novos grupos sociais.^[12] A reprodução do gênero Alouatta em cativeiro é difícil, e por isso muitos aspectos reprodutivos ainda permanecem pouco conhecidos.^[18] Os bugios-ruivos reproduzem-se ao longo de todo o ano, característica frequentemente associada à dieta predominantemente folívora, uma vez que folhas maduras constituem um recurso relativamente estável e disponível durante todas as estações.^[12] Não parece haver correlação entre as taxas de nascimento e as estações chuvosas ou secas, nem com períodos de maior disponibilidade de frutos ou folhas. Acredita-se que, devido à dieta folívora, a concepção seja menos dependente das condições corporais maternas.^[19] As fêmeas podem reproduzir-se em intervalos médios próximos de 22 meses,^[12] embora estudos de campo tenham registrado valores mais variáveis entre diferentes populações.^[3] Em uma população estudada, o intervalo médio entre nascimentos foi de 19,9 meses, valor semelhante ao observado em outras espécies do gênero. Nem o sexo do filhote nem o número de fêmeas do grupo parecem influenciar significativamente esse intervalo. A morte de um filhote reduz o intervalo entre nascimentos da mãe e figura entre os poucos fatores conhecidos que afetam esse período reprodutivo.^[19]

O período gestacional dura aproximadamente seis meses e resulta, quase sempre, no nascimento de um único filhote.^[3] A maturidade sexual é alcançada por volta dos 43 meses nas fêmeas e dos 61 meses nos machos. Os filhotes são altamente dependentes da mãe durante os primeiros meses de vida. A amamentação geralmente se prolonga até cerca de um ano de idade, embora os jovens comecem a explorar o ambiente de forma mais independente por volta dos cinco meses. Como ocorre na maioria dos primatas poligínicos, o investimento parental é predominantemente materno. Os machos contribuem pouco para o cuidado direto da prole, e a alomaternagem é incomum na espécie. Além das vocalizações, comportamentos de esfregação corporal desempenham papel importante na comunicação social. Machos adultos realizam esse comportamento com frequência elevada, aparentemente relacionado à demonstração de dominância e condição reprodutiva. Diferenças associadas ao status social também são observadas entre as fêmeas. A esfregação corporal participa de interações de dominância intra e intersexuais, bem como de comportamentos agressivos e territoriais. Os indivíduos podem esfregar-se mutuamente como forma de comunicação social, sendo que os machos frequentemente esfregam o osso hioide e o esterno uns nos outros para transmitir sinais agonísticos e territoriais, além de esfregarem as fêmeas em contextos sexuais. Os machos realizam esse comportamento com frequência muito superior à das fêmeas, refletindo sua posição dominante na estrutura social. Entre as fêmeas, indivíduos dominantes também apresentam taxas de esfregação mais elevadas do que as subordinadas.^[20][12]

Predação

O bugio-ruivo está sujeito à predação por diversas espécies, especialmente aves de rapina de grande porte e felinos, padrão também observado em outros primatas neotropicais. Entre os predadores conhecidos da espécie estão a jaguatirica (Leopardus pardalis), o gavião-pega-macaco (Spizaetus tyrannus) e cães ferais (Canis lupus familiaris). Em algumas regiões, a jaguatirica pode representar importante fonte de mortalidade, sendo registrada como consumidora frequente de bugios-ruivos. Para reduzir o risco de predação, a espécie emprega diversas estratégias comportamentais. Os indivíduos frequentemente emitem vocalizações de alarme para alertar os demais membros do grupo sobre a aproximação de potenciais predadores. Quando ameaçados por predadores aéreos, especialmente pelo gavião-pega-macaco, podem interromper abruptamente as vocalizações e adotar uma resposta antipredatória característica: descem rapidamente para os estratos inferiores da floresta e dispersam-se em diferentes direções. Esse comportamento foi observado principalmente durante ataques ocorridos enquanto os grupos realizavam vocalizações de longo alcance, que aparentemente facilitam sua localização pelas aves de rapina. Em contraste, diante de ameaças terrestres, como seres humanos, cães ou felinos, os bugios normalmente ascendem ao dossel e permanecem imóveis por vários minutos para evitar a detecção. Em situações de maior perturbação, a fuga pode ocorrer de forma organizada, frequentemente em fila, com um indivíduo adulto deslocando-se à frente do grupo. Também foram registradas estratégias de distração realizadas por machos adultos, que desviam a atenção do potencial predador enquanto os demais integrantes escapam.^[12][21]

A imobilidade e o silêncio constituem outras respostas antipredatórias importantes. Em uma ocasião, um grupo repousava no dossel quando um gavião-pega-macaco pousou sucessivamente em galhos de árvores vizinhas, aproximando-se a poucos metros dos primatas. Os bugios permaneceram completamente imóveis e silenciosos, aparentando ter evitado a detecção pelo predador. Em outro registro, dois machos adultos interromperam temporariamente suas vocalizações após a passagem de um indivíduo de gavião-pega-macaco, mas retomaram o comportamento logo em seguida. A ave sobrevoou a área repetidas vezes antes de se afastar, sugerindo que possa representar maior ameaça para filhotes e juvenis do que para indivíduos adultos. As vocalizações de alarme, a fuga coordenada, as estratégias de distração e a permanência imóvel e silenciosa compõem o principal repertório antipredatório conhecido da espécie.^[12][21] Os bugios-ruivos também são conhecidos por um comportamento defensivo adicional quando se sentem ameaçados: podem defecar nas próprias mãos e arremessar as fezes contra o potencial agressor, o que pode causar sensação de queimação em contato com a pele.^[22]

Papel ecológico

Espécies do gênero Alouatta tendem a apresentar comportamento social gregário e são capazes de ocupar uma ampla variedade de habitats modificados. São primatas predominantemente frugívoros e folívoros, desempenhando papel ecológico relevante na dispersão de sementes de diversas espécies vegetais, incluindo Celtis spinosa e Cordia sellowiana, além de outras como Diclidanthera. O bugio-ruivo também atua como hospedeiro de uma ampla diversidade de organismos parasitários, incluindo protozoários, bactérias e vírus com potencial zoonótico, capazes de infectar seres humanos e animais domésticos. Entre os protozoários destacam-se Giardia e Entamoeba. Diversos helmintos integram seu ciclo de vida, incluindo nematódeos como Strongyloides, Enterobius e Trichuris, além de trematódeos como Fasciola (hepáticos) e Paragonimus (pulmonares). Além disso, a espécie abriga numerosos ectoparasitas artrópodes, como ácaros e carrapatos, bem como piolhos (ftirápteros). A proximidade com áreas antropizadas tem sido associada ao aumento da prevalência de infecções parasitárias nesses primatas, possivelmente em função de alterações ambientais e maior contato com humanos e animais domésticos.^[12]

População

Embora não seja possível estimar com precisão o tamanho total da população remanescente do bugio-ruivo, existem diversas estimativas locais ao longo de sua distribuição, e considera-se provável que o número de indivíduos maduros ultrapasse 10 mil indivíduos. Pinto et al. (2009) registraram pelo menos oito subpopulações com mais de 500 indivíduos, com base em levantamentos por transectos lineares na Mata Atlântica do sul e sudeste do Brasil. A maior parte desses estudos foi realizada em fragmentos florestais relativamente pequenos. González-Solís et al. (2001) reuniram dados de 11 localidades (fragmentos florestais variando entre 50 e 100 mil hectares) onde a espécie foi registrada. As densidades populacionais do bugio-ruivo podem ser elevadas em determinadas condições. Em ausência de caça, essas densidades variam amplamente mesmo em fragmentos pequenos, o que é atribuído à dieta folívora e à flexibilidade alimentar da espécie. Em um fragmento de 50 hectares em Lageadinho (São Paulo), foram registrados grupos de 6 a 12 indivíduos e densidade estimada de 98 indivíduos por quilômetro quadrado. Chiarello (1993) registrou 177 indivíduos por quilômetro quadrado na Reserva de Santa Genebra (259 hectares), enquanto na Estação Biológica de Caratinga (570 a 800 hectares) as densidades variaram entre 92 e 149 indivíduos quilômetros quadrados. Em contraste, valores mais baixos foram observados em áreas maiores, como 10,1 indivíduos por quilômetro quadrado na Reserva Biológica Augusto Ruschi (quatro mil hectares) e entre 1,8 e 49,0 indivíduos por quilômetro quadrado no Parque Estadual do Rio Doce (32 210 hectares). González-Solís et al. (2001) estimaram apenas 0,79 indivíduos por quilômetro quadrado em quatro áreas protegidas contíguas da Serra do Paranapiacaba, totalizando cerca de 140 mil hectares.^[1]

Em algumas localidades, a espécie pode não ser detectada mesmo quando presente, como observado por Chiarello (1995) na Reserva Natural de Linhares, com registros posteriores de apenas 0,15 grupos por 10 quilômetros. Em áreas sob pressão de caça, as densidades podem ser muito reduzidas ou a espécie pode estar ausente. Mesmo em áreas protegidas com baixa caça, como o Parque Estadual do Rio Doce e a Estação Biológica Augusto Ruschi, podem ocorrer baixas densidades, frequentemente associadas a surtos de doenças, especialmente febre amarela. Em Missões, na Argentina, as densidades do bugio-ruivo e do bugio-preto são extremamente baixas, provavelmente em consequência da fragmentação florestal severa nas últimas décadas e de surtos recorrentes de febre amarela (1966, 2008–2009), indicando forte impacto desses fatores na dinâmica populacional da espécie.^[1] Em São Paulo, Cullen Jr. et al. (2001) registraram valores entre 0,6 e 36,3 indivíduos por quilômetro quadrado, enquanto Martins (2005) encontrou entre 8,3 e 34,6 indivíduos por quilômetro quadrado. No Rio Grande do Sul, Jardim (2005) reportou densidades de 100 a 260 indivíduos por quilômetro quadrado. Em unidades de conservação específicas, Di Fiore et al. (2011) indicam valores de 48 a 113 indivíduos por quilômetro quadrado no Parque Estadual da Cantareira e 117 indivíduos por quilômetro quadrado na Estação Biológica de Caratinga. No Parque Estadual da Ilha do Cardoso, Alves & Zaú (2005) estimaram 115 indivíduos por quilômetro quadrado, enquanto Ingberman et al. (2009) relataram 10,6 indivíduos por quilômetro quadrado. Em fragmentos menores e periurbanos, podem ocorrer densidades elevadas, como na Reserva Florestal Mata de Santa Genebra (SP), com valores de até 136,5 indivíduos por quilômetro quadrado, enquanto em outros fragmentos isolados foram observados aumentos locais de densidade em função da restrição de habitat. No Parque Estadual de Itapuã (RS), estimativas indicam populações totais entre 600 e 900 indivíduos. No Parque Estadual das Fontes do Ipiranga (SP), há registros de mais de 200 indivíduos. Em Morro Geisler (SC), foram observadas densidades entre 1,04 e 2,08 indivíduos por hectare em diferentes levantamentos, com forte declínio posterior associado a surtos de febre amarela.^[3]

Compilações de diferentes estudos indicam variação de 0,4 a 260 indivíduos por quilômetro quadrado e entre 0,3 e 176,8 indivíduos por quilômetro quadrado. De forma geral, maiores densidades tendem a ocorrer em fragmentos pequenos, isolados ou periurbanos, enquanto áreas contínuas extensas apresentam valores mais baixos ou ausência local da espécie. Em alguns casos, a espécie pode não ser detectada mesmo estando presente, especialmente em áreas com baixa abundância. As estimativas disponíveis refletem, em grande parte, áreas onde a espécie é mais abundante e detectável, não representando necessariamente a condição média em toda a sua distribuição. A tendência populacional é de declínio, associada principalmente à perda de habitat, fragmentação florestal e eventos epidêmicos. Em algumas regiões, como o sul do Brasil, foram registrados declínios abruptos associados à febre amarela, incluindo mortalidade elevada e colapsos populacionais locais. Em determinados fragmentos, como Itapetinga e Canavieiras, foram relatadas extinções locais recentes associadas à perda de habitat. A longevidade do bugio-ruivo na natureza situa-se geralmente entre 15 e 20 anos.^[12][3] Alguns registros sugerem que determinados indivíduos podem viver substancialmente mais, alcançando cerca de 35 anos entre os machos e 30 anos entre as fêmeas.^[3] Não há evidências conclusivas de que machos apresentem expectativa de vida inferior à das fêmeas nessa espécie, embora esse padrão tenha sido sugerido para algumas espécies sexualmente dimórficas do gênero Alouatta.^[12] O táxon apresenta variação cariotípica significativa, com registros entre 2n = 45 e 2n = 52, apresentando gradiente geográfico de aumento de norte para sul. Também foram reportados cariótipos específicos como 2n = 48 (machos) e 2n = 49 (fêmeas). Evidências moleculares sugerem diferenciação populacional significativa e possível existência de múltiplas unidades evolutivas dentro do táxon, com hipóteses de subdivisão em mais de uma espécie ou unidade infraespecífica. Casos de hibridização entre o bugio-ruivo-do-sul e o bugio-preto foram inicialmente suspeitos com base em registros morfológicos e espécimes históricos, posteriormente confirmados por dados moleculares. Apesar disso, análises em algumas regiões indicam que a fragmentação ainda não resultou em isolamento genético completo entre grupos.^[3]

Ameaças

As principais ameaças identificadas para o táxon incluem assentamentos rurais, expansão urbana, agricultura, pecuária, predação por espécie exótica (cão), desmatamento, desconexão e redução de hábitat, caça, apanha e febre amarela. A perda e fragmentação de hábitat, associadas sobretudo à expansão de monoculturas de eucalipto e café, têm resultado no isolamento de pequenos grupos em uma matriz não permeável, comprometendo a conectividade populacional. A espécie ocorre majoritariamente em regiões densamente povoadas, onde restam cerca de 12% da cobertura florestal original, fragmentada em quase 250 remanescentes, dos quais 83,4% possuem menos de 50 hectares, favorecendo efeitos demográficos e genéticos associados à fragmentação, incluindo aumento de endogamia. A expansão urbana sobre áreas naturais intensificou-se nas últimas décadas, ampliando conflitos com a fauna silvestre. A flexibilidade comportamental da espécie permite sua permanência em fragmentos inseridos em matrizes urbano-rurais, o que aumenta a exposição a ameaças secundárias como choques elétricos, ataques por cães e atropelamentos. Em regiões periurbanas do Rio Grande do Sul e Santa Catarina, a eletrocussão por linhas de energia foi a principal causa de mortalidade ou lesão (37%), seguida por ataques de cães (34%), colisões com veículos (17%) e maus-tratos (12%), com mortalidade geral de 56% entre indivíduos amostrados. O cão doméstico também representa ameaça relevante em fragmentos próximos a áreas urbanas e rurais, sendo um dos principais motivos de entrada da espécie em centros de atendimento de fauna, como a Divisão Técnica de Medicina Veterinária e Manejo da Fauna Silvestre da Prefeitura de São Paulo, onde foram registradas 1 183 mortes, das quais 64% apresentaram detecção do vírus da febre amarela, com confirmação em 154 indivíduos.^[3]

A espécie é altamente suscetível à febre amarela, com surtos recorrentes constituindo um dos principais fatores de mortalidade. A transmissão ocorre por mosquitos vetores, sendo os principais na América do Sul pertencentes aos gêneros Haemagogus e Sabethes, incluindo na Argentina a espécie Sabethes albiprivis. Esses eventos epidêmicos têm provocado declínios populacionais expressivos em diferentes regiões da distribuição do táxon, especialmente no sul do Brasil e no nordeste da Argentina, sendo considerados um dos fatores mais relevantes para sua conservação na atualidade.^[21] Em razão da elevada mortalidade causada pelo vírus, os bugios-ruivos não são considerados reservatórios permanentes da febre amarela, embora a ocorrência de numerosos indivíduos mortos seja um forte indicativo de surtos da doença. Em resposta a percepções equivocadas sobre o papel da espécie na transmissão, comunidades humanas em algumas regiões passaram a persegui-la, acreditando que os animais seriam responsáveis pela disseminação do vírus; recomenda-se, portanto, a redução dessa perseguição e a ampliação da vacinação humana como medidas de conservação.^[36] Entre 2008 e 2009, um surto de febre amarela causou elevada mortalidade em populações da espécie, incluindo registros de extinções locais no Rio Grande do Sul e em Missões, na Argentina, além de episódios de conflito com populações humanas. Nesse mesmo contexto, foi documentado um surto em um grupo estudado no Parque Provincial Piñalito, em Missões, evidenciando que, como a espécie não é abundante na Argentina, tais eventos podem produzir impactos severos sobre suas populações. Em resposta, foi criado o Grupo de Conservação do Bugio-Ruivo para monitoramento da doença nas populações remanescentes.^[17]

Entre 2014 e 2020, foram registrados mais de 3 500 casos de epizootias envolvendo a espécie, além de milhares de mortes associadas ao surto de 2008–2009. Em 2017, estimou-se que cerca de 1.041 indivíduos foram afetados diretamente pela febre amarela, com aproximadamente 180 mortes apenas do bugio-ruivo-do-norte. Entre 2016 e 2021, novos surtos atingiram populações em Minas Gerais, Rio de Janeiro, Espírito Santo, São Paulo, Paraná, Santa Catarina e Rio Grande do Sul, embora seus impactos totais ainda não tenham sido plenamente quantificados. No Rio Grande do Sul, em 2021, foram notificadas 438 epizootias envolvendo 547 primatas não humanos, com confirmação da doença em 107 casos (24%), e em 2022 e 2023 novas epizootias foram registradas, com casos ainda em investigação. No Paraná, há evidências de possível declínio associado ao surto de 2019, com registro de 104 indivíduos mortos em Castro, dos quais 33 apresentaram confirmação viral. Na RPPN Feliciano Miguel Abdala (MG), após surto recente, foi registrado declínio populacional de 86,6% em monitoramento demográfico. Em Santa Catarina, entre 2019 e 2021, foram notificadas mais de 1 600 epizootias de primatas não humanos, com elevadas taxas de confirmação ou suspeita de febre amarela e mortalidade significativa, além de ocorrência de órfãos dependentes. Análises do ICMBio e do Ministério da Saúde indicam mais de 3 500 registros de epizootias entre 2014 e 2020, reforçando o impacto cumulativo da doença como principal fator de mortalidade da espécie.^[3]

Em algumas regiões, como a Argentina (Parque Provincial Piñalito), há registros de extinção local da espécie, indicando que eventos semelhantes podem ocorrer em fragmentos brasileiros, especialmente os de pequeno porte. Em Santa Maria (RS), observou-se declínio populacional de 75% entre 2004 e 2012 em 17 fragmentos florestais, com redução de 241 indivíduos antes do surto de 2008–2009 para 61 indivíduos em 2012, além de queda de 50% na ocupação de fragmentos. No noroeste do estado, há registro de provável extirpação no Parque Estadual do Espigão Alto, bem como ausência de avistamentos em levantamentos entre 2013 e 2014 em Tupanciretã (RS) e Foz do Iguaçu, embora a espécie tenha sido previamente registrada nessas localidades. Ainda assim, há registros recentes em 2021–2022 na Reserva Biológica de Itaipu e no Parque Nacional do Iguaçu. Outras ameaças incluem a ampliação de áreas indígenas, como a Reserva Indígena Caramuru Catarina-Paraguaçu, que pode afetar populações locais devido à captura e manutenção em cativeiro. Estimativas de perda de hábitat indicam redução de 2,29% entre 1985 e 2020, com projeção adicional de pelo menos 1,81% entre 2005 e 2045. Considerando o conjunto de ameaças — surtos epizoóticos recorrentes, perda e fragmentação de hábitat, atropelamentos, ataques por cães e eletrocussão — e sua continuidade no futuro, infere-se uma redução populacional potencial de pelo menos 50% ao longo de três gerações (2008–2044), com impacto cumulativo particularmente severo sobre populações fragmentadas.^[3]

Relações com os humanos

Devido ao seu comportamento vocal, populações locais atribuem aos "barbados" a crença de que seus chamados anunciam chuva, sendo interpretados como um sinal de bom augúrio. Essa percepção cultural contribuiu, em algumas regiões, para a manutenção de fragmentos florestais que abrigam a espécie em propriedades rurais do interior da Bahia. Por outro lado, em determinadas localidades persiste a crença de que o osso hioide desses primatas possui propriedades medicinais, sendo utilizado em práticas tradicionais associadas ao tratamento da gagueira em crianças, mediante o consumo de água contida no referido osso, o que resulta na morte de machos adultos para a retirada do hioide.^[3] Os membros do gênero Alouatta são considerados importantes indicadores biológicos da saúde dos ecossistemas, uma vez que suas populações podem refletir alterações ambientais e atuar como sentinelas de potenciais surtos epidêmicos, incluindo doenças de relevância para a saúde pública. Por outro lado, esses primatas também podem ser caçados para consumo de carne em algumas populações humanas, o que constitui uma forma de pressão adicional sobre suas populações naturais. Os bugios podem atuar como potenciais reservatórios de agentes patogênicos de importância médica, incluindo o vírus da febre amarela e protozoários como Giardia. Estima-se que cerca de 15% da população rural da América Latina seja afetada por Giardia, sendo que o aumento da prevalência desse protozoário em populações de bugios está associado ao maior contato entre fauna silvestre, seres humanos e animais domésticos.^[12]

Medidas de conservação

Desde o início da década de 1990, diversas iniciativas vêm sendo implementadas com foco na conservação do bugio-ruivo, especialmente da subespécie do bugio-ruivo-do-sul, envolvendo ações de pesquisa e manejo populacional. O Projeto Bugio, vinculado ao Centro de Pesquisas Biológicas de Indaial (CEPESBI) e mantido pela prefeitura de Indaial e pela Fundação Universidade Regional de Blumenau (FURB), atua desde 1992 na região norte de Santa Catarina, desenvolvendo pesquisas científicas, atividades de educação ambiental, manejo de indivíduos e ações de conservação. Em 1993, foi criado o Programa Macacos Urbanos, vinculado à Universidade Federal do Rio Grande do Sul e atualmente reconhecido como Núcleo de Extensão Universitária (NEMU/UFRGS), adotando uma abordagem transdisciplinar voltada à conservação da espécie. Entre as ações desenvolvidas estão a criação de novas áreas protegidas, atividades de educação ambiental e a instalação de pontes de corda na região sul de Porto Alegre (RS), com o objetivo de reduzir atropelamentos, ataques por cães e acidentes por eletrocussão em linhas de energia elétrica. O município de São Paulo também desenvolve programas de reintrodução e atividades de educação ambiental junto às comunidades locais. Paralelamente, a subespécie norte, o bugio-ruivo-do-norte, foi incluída no Plano de Ação Nacional para a Conservação dos Mamíferos da Mata Atlântica Central (2010) e no Plano de Ação Nacional para a Conservação dos Primatas da Mata Atlântica e da Preguiça-de-Coleira (2018), elaborado pelo ICMBio e colaboradores, estabelecendo estratégias de conservação baseadas em pesquisa e manejo de populações e habitats. No âmbito dessas ações, o Projeto Barbado-Vermelho, coordenado pelo IESB em cooperação com o Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros (ICMBio/CPB) e o Instituto Uiraçu, desenvolve atividades de pesquisa e manejo, incluindo a reintrodução de indivíduos mantidos ilegalmente em cativeiro na região de Serra Bonita (Camacan, Bahia) e a gestão de um complexo de reservas privadas com mais de dois mil hectares. Além disso, a subespécie também foi incluída na lista dos The World’s 25 Most Endangered Primates, destacando seu elevado grau de ameaça. A espécie encontra-se listada no Apêndice II da Convenção sobre o Comércio Internacional das Espécies Silvestres Ameaçadas de Extinção (CITES).^[1]

Áreas de conservação